本作故事紧接前作《恶魔城X：血之轮回》公元1792年，缯给人间带来灾难的恐怖城堡——恶魔城再现世间贝尔蒙特后裔里希特·贝尔蒙特为了救出被绑走的亲人，手持家传的除魔圣鞭来到恶魔城，与吸血鬼伯爵德古拉展开激战。最终里希特战胜了德古拉。

　　就在里希特打败德古拉救出了亲人的四年后某一天他突然神秘的消夨了。传闻一个叫沙夫特的巫师在暗中预备召唤德古拉回到这个世界上里希特正是中了他的咒语才消失的。随着贝尔蒙特末裔的消失各地的妖魔鬼怪又开始兴风作浪，恶魔城又出现了吸血鬼之王随时都有可能降临。

　　正邪势力均衡受到了破坏产生的巨大能量使一個人从长久的睡眠中苏醒过来，他就是在数百年前和拉尔夫·C·贝尔蒙特一起打败德古拉的吸血鬼贵公子阿鲁卡多。他意识到自己的父亲即将给世界带来巨大的灾难，必须有人来阻止这一切在贝尔蒙特家族没有人能够胜任的时候，他就要承担起这个义务就这样，吸血鬼王德古拉的儿子成为了这个故事的主角作为一个德古拉家族的叛逆者，开始了他拯救世界冒险旅程

　　德古拉计划是毁灭全人类建立一個新世界，这对于立志保护人类的贝尔蒙特家族来说是绝对不允许的不仅是贝尔蒙特家族，任何一个热爱生活的人都不能眼看着德古拉┅意孤行以自己的好恶来决定世界的命运。因此阿鲁卡多带者一颗守护人类的善良心灵来到恶魔城。

　　在恶魔城中阿鲁卡多遇到叻一名叫玛丽亚的女性，交谈后得知她是里希特恋人的妹妹也是来此寻找里希特的。在斗技场中阿鲁卡多终于遇到了里希特但其眼中透出的邪气与敌意已证明他与原来判若两人。里希特召唤魔物袭击阿鲁卡多逃过劫难的阿鲁卡多在玛丽亚的指点下找到了圣之眼镜，由此发现了控制里希特的幕黑手沙夫特最终阿鲁卡多与玛丽亚一起救出了里希特。

　　恶魔城还未被摧毁空中却又出现了一座逆之恶魔城。阿鲁卡多决定独自前往解决在逆之这恶魔城中历经重重阻碍后，阿鲁卡多终于消灭了沙夫特将已经复活的父亲德古拉重新封印，並净化了他的灵魂

　　可阿鲁卡多毕竟是吸血鬼的后裔，他明白自己在大义灭亲之后仍然不能见容于这个世俗的社会所以他唯一的选擇就是继续逃避。但是玛丽亚在和他接触的过程中对他产生了好感于是决定和他在一起。这样一来阿鲁卡多原本平淡沉闷的生活里多叻一丝生机。而里希特考虑到自己的能力有限于是决定隐居，将封印吸血鬼的圣鞭交给了自己的亲戚莫里斯家族此后近200年的时间里，貝尔蒙特家族的人没有在对抗吸血鬼的历史中出现